Le musée de Todi occupe la partie orientale de la Piazza del Popolo, l'une des plus connues et des plus appréciées de toute l'Italie, qui a été pendant des siècles le centre politique et religieux de la ville. Il est situé à l'étage supérieur des palais du Podestat et du Capitaine du Peuple, qui ont été reliés par un échafaudage au XVIIe siècle. Le premier palais, appelé le palais de la Mairie, a été construit en 1213 sur le modèle des palais municipaux du nord de l'Italie. Le second, celui du Capitano del Popolo, fut construit entre 1293 et 1301. Le musée a été créé en 1871 et son premier siège était la salle du Capitaine (aujourd'hui salle du Conseil), à l'intérieur du palais du Capitaine. Réaménagé et rouvert au public en 1997, il propose une visite qui commence par le musée de la ville, contenant des objets qui documentent les étapes les plus importantes de l'histoire de Todi. Viennent ensuite cinq sections thématiques. La section archéologique abrite des céramiques attiques à figures rouges et noires, des artefacts à usage domestique et des ornements féminins, ainsi que des bronzes votifs, qui témoignent des liens commerciaux entre Todi et Orvieto. La section numismatique, quant à elle, contient des pièces préromaines, grecques, romaines, ostrogothiques, byzantines, médiévales et modernes, pour un total de 1 475 pièces, dont 130 provenant de la monnaie de Tuder. Ensuite, il y a la section des tissus, avec des vêtements sacrés et des œuvres artisanales de différentes époques et provenances. La section de la céramique présente des poteries, principalement d'usage courant, allant du VIIIe au XVIIIe siècle. C'est une pièce à l'atmosphère enchanteresse, décorée de portraits des hommes illustres de Todi, d'une fresque de la ville et de son territoire de Pietro Paolo Sensini, et de la légende de la fondation de Todi d'Ignazio Mei. Enfin, la pinacothèque abrite de nombreuses peintures du XVIIe siècle, ainsi que le grand retable de Giovanni di Pietro, connu sous le nom de Spagna, représentant le couronnement de la Vierge.