Das Museum von Todi nimmt den östlichen Teil der Piazza del Popolo ein, einer der bekanntesten und beliebtesten Plätze Italiens, der jahrhundertelang das politische und religiöse Zentrum der Stadt war. Es befindet sich im Obergeschoss der Paläste des Podestà und des Capitano del Popolo, die im 17. Jahrhundert durch ein Gerüst miteinander verbunden wurden. Der erste Palast, der Palazzo del Comune, wurde 1213 nach dem Vorbild der Rathäuser Norditaliens erbaut. Der zweite, der des Capitano del Popolo, wurde zwischen 1293 und 1301 erbaut. Das Museum wurde 1871 gegründet und hatte seinen ersten Sitz im Saal des Kapitäns (heute Ratssaal) im Palast des Kapitäns. Es wurde 1997 renoviert und wieder für die Öffentlichkeit zugänglich gemacht und bietet einen Besuch, der mit dem Stadtmuseum beginnt, das Gegenstände enthält, die die wichtigsten Phasen der Geschichte von Todi dokumentieren. Es folgen fünf thematische Abschnitte. Die archäologische Abteilung beherbergt attische Keramiken mit roten und schwarzen Figuren, Artefakte für den häuslichen Gebrauch und weibliche Ornamente sowie Votivbronzen, die von den Handelsbeziehungen zwischen Todi und Orvieto zeugen. Der numismatische Abschnitt hingegen enthält vorrömische, griechische, römische, ostgotische, byzantinische, mittelalterliche und moderne Münzen mit insgesamt 1.475 Exemplaren, von denen 130 aus der Münzstätte von Tuder stammen. Danach folgt der Abschnitt der Stoffe mit sakralen Gewändern und Kunsthandwerk aus verschiedenen Epochen und Herkunftsgebieten. Der Keramikbereich zeigt Töpferwaren, die hauptsächlich im Alltag verwendet wurden und aus dem 8. bis 18. Jahrhundert stammen. Es ist ein Raum mit einer bezaubernden Atmosphäre, der mit Porträts der berühmten Männer von Todi, einem Fresko der Stadt und ihres Territoriums von Pietro Paolo Sensini und der Legende der Gründung von Todi von Ignazio Mei geschmückt ist. Schließlich beherbergt die Pinakothek zahlreiche Gemälde aus dem 17. Jahrhundert, darunter das große Altarbild von Giovanni di Pietro, bekannt als Lo Spagna, das die Krönung der Jungfrau darstellt.