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La coupole a une histoire troublée et mémorable. Conçue par Donato Bramante sur l'inspiration du Panthéon (une grande coupole hémisphérique de 42 mètres de diamètre), elle a ensuite été agrandie par Antonio da Sangallo le Jeune et enfin rééquilibrée à la manière moderne par Michel-Ange Buonarroti. Le maître, appelé à l'âge de soixante-dix ans à diriger les travaux, est parti du projet de Bramante, démolissant une grande partie des choix de Sangallo. Il opta immédiatement pour la solution de la « double calotte » en suivant les enseignements de Brunelleschi de la cathédrale de Florence : la calotte intérieure est hémisphérique, la calotte extérieure est surélevée avec un profil ogival. Michel-Ange n'eut cependant pas la satisfaction de la voir achevée : au moment de sa mort (1564), la construction était arrivée au tambour. Giacomo Della Porta l'acheva, avec l'aide de Domenico Fontana, en seulement 22 mois et grâce à 800 ouvriers, de 1588 à 1590. L'entrée de la coupole est payante. Il est conseillé d'acheter le billet un peu plus cher qui permet d'utiliser l'ascenseur pour éviter la première partie des escaliers. La montée se fait en deux étapes : l'ascenseur mène à une terrasse intermédiaire et à la galerie intérieure de l'église, d'où l'on peut admirer de près les mosaïques de la coupole. Le deuxième tronçon se parcourt en montant à pied environ 350 marches, qui suivent à certains endroits la courbe de la calotte et se terminent par un étroit escalier en colimaçon. Depuis sa construction jusqu'à aujourd'hui, en plus de 400 ans de vie, elle a subi plusieurs restaurations et consolidations structurelles. Peu de temps après sa réalisation, en effet, elle a montré des signes d'instabilité, qui, au XVIIIe siècle, ont poussé le pape à demander l'intervention de savants. Suite au célèbre avis de trois mathématiciens, 1742 de Boscovich, Leseur, Jacquier, Giovanni Poleni et Luigi Vanvitelli ont été chargés de la restauration. Au XXe siècle, ce fut le tour de Luca Beltrami et Giuseppe Nicolosi. À la fin du siècle, avec l'arrivée du nouveau millénaire, les travaux de restauration de la basilique ont repris. À l'occasion de l'Année sainte 2000, la façade a été restaurée. En 2007, ce fut le tour des façades, puis des coupoles mineures et, plus récemment, de l'ensemble du tambour de la coupole, soumis à une dégradation visible. En prévision du prochain Jubilé, l'imposant baldaquin du Bernin fera également l'objet d'une restauration intégrale de type conservateur, après presque 3 siècles (la dernière de ce genre remonte en effet à 1758).
