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A cúpula tem uma história conturbada e memorável. Projetada por Donato Bramante com inspiração no Panteão (uma grande cúpula hemisférica de 42 metros de diâmetro), foi depois ampliada por Antonio da Sangallo, o Jovem, e finalmente reequilibrada à maneira moderna por Miguel Ângelo Buonarroti. O mestre, chamado aos setenta anos para dirigir as obras, partiu do projeto de Bramante, demolindo grande parte das escolhas de Sangallo. Optou imediatamente pela solução da "dupla calota", seguindo os ensinamentos de Brunelleschi da catedral de Florença: a interior é hemisférica, a exterior elevada com um perfil ogival. Miguel Ângelo, no entanto, não teve a satisfação de vê-la concluída: quando morreu (1564), a construção tinha chegado ao tambor. Foi concluída por Giacomo Della Porta, com a ajuda de Domenico Fontana, em apenas 22 meses e graças a 800 trabalhadores, de 1588 a 1590. A entrada para a cúpula é paga. É aconselhável comprar o bilhete um pouco mais caro que permite o uso do elevador para evitar a primeira parte das escadas. A subida ocorre em duas etapas: o elevador leva a um terraço intermédio e à galeria interior da igreja, de onde se pode admirar de perto os mosaicos da cúpula. A segunda secção é percorrida a pé, subindo cerca de 350 degraus, que em alguns pontos seguem a tendência curvilínea da calota e terminam com uma estreita escada em espiral. Desde a sua construção até hoje, em mais de 400 anos de vida, passou por vários restauros e consolidações estruturais. Pouco depois da sua construção, de facto, mostrou sinais de instabilidade, o que no século XVIII levou o papa a solicitar a intervenção de estudiosos. Após o famoso Parecer de três matemáticos, 1742, de Boscovich, Leseur e Jacquier, Giovanni Poleni e Luigi Vanvitelli foram encarregados de realizar o restauro. No século XX, foi a vez de Luca Beltrami e Giuseppe Nicolosi. No final do século, com a aproximação do novo milénio, foram retomados os trabalhos de restauro da basílica. Por ocasião do Ano Santo de 2000, a fachada foi restaurada. Em 2007, foi a vez das fachadas, depois das cúpulas menores e, recentemente, também de todo o tambor da cúpula, sujeito a uma degradação visível. Em antecipação do próximo Jubileu, o imponente baldaquino de Bernini também será submetido a um restauro conservador completo, após quase 3 séculos (o último deste tipo remonta a 1758).
