Como núcleo do complexo de instituições culturais de Rimini, o Museu foi criado em 1990, unindo as coleções cívicas já existentes na cidade, nomeadamente a coleção arqueológica, organizada por Luigi Tassini em 1844, e a Pinacoteca, fundada em 1924. Equipado com modernos serviços educativos e informativos, o museu alberga materiais provenientes de escavações arqueológicas, edifícios demolidos, depósitos e doações, que contam a história de Rimini e do seu território. O primeiro núcleo das coleções cívicas foi o Lapidário, instalado em 1981 no pátio interno do Colégio graças ao trabalho de Giancarlo Susini e Angela Donati. Composto por 68 inscrições, que vão do século I a.C. ao século IV d.C., inclui importantes estelas funerárias e bases honorárias, bem como fragmentos arquitetónicos e elementos de grande interesse de construção, como o ato administrativo relativo à pavimentação das ruas de Rimini promovido por Caio César. A secção arqueológica desenvolve-se a partir das caves do Colégio dos Jesuítas, onde, em cerca de quarenta salas, é traçada a história de Rimini, desde os primeiros testemunhos do Homo erectus encontrados na colina de Covignano até à fundação de Ariminum em 268 a.C. pelos romanos e o desenvolvimento da cidade na era republicana e imperial média, para depois continuar com um olhar aprofundado sobre os eventos que animaram a Rimini da era imperial, durante os séculos II e III d.C.

À variada e encantadora seleção de mosaicos romanos, incluindo o famoso mosaico "dos barcos" da domus do Palazzo Diotallevi e o mosaico "de Anúbis", junta-se a preciosa pintura em pasta de vidro policromada representando peixes e o mais rico kit cirúrgico da antiguidade, ambos encontrados na vizinha Domus del Chirurgo que, recentemente musealizada, constitui a continuação externa natural do itinerário do museu. O percurso do museu está dividido em cerca de setenta salas dispostas em três andares. A secção histórico-artística, com cerca de quinhentas obras expostas, permite ao visitante descobrir a arte de Rimini nas evoluções que a caracterizaram do século XIV ao século XIX. A coleção expõe como ponto de partida a famosa escola do século XIV representada por Giuliano e Giovanni da Rimini e os seus alunos. A época de Malatesta é representada pela famosa Pietà de Giovanni Bellini (1460) e o igualmente famoso retábulo de São Vicente Ferreri de Ghirlandaio (1494), seguido pelas obras de Benedetto e Bartolomeo Coda, (como o retábulo de Benedetto Coda Madonna com o Menino e Santos, e A Última Ceia de Bartolomeo Coda) Bagnacavallo, Mastelletta, Salvator Rosa, Guercino, Cagnacci, Maffei, Piazzetta, Marchetti, Pittoni e Bigari.

Outra secção do Museu é dedicada ao pintor de Rimini do século XIX Guglielmo Bilancioni, enquanto duas outras salas acolhem os desenhos, pinturas e obras gráficas de René Gruau, um artista que trabalhou com os maiores estilistas, incluindo Dior, Chanel, Givenchy e Balenciaga.

Entre os testemunhos da história local, destacam-se também as nove tapeçarias que decoram as salas municipais, tecidas em Antuérpia no século XVIII em cartões de A. Van Diepenberk, o famoso "saracino" usado nos carrosséis do século XVII e a série de brasões (séculos XVI-XVII) provenientes dos mais prestigiados palácios nobres da cidade, juntamente com outros fragmentos de pedra. A importância de Ariminum, uma das cidades mais antigas fundadas pelos romanos da Emília-Romanha, é bem destacada na secção arqueológica, graças à sucessão de temas e materiais que contam claramente as relações com a pátria Roma, o sistema político-social em vigor, a sua economia florescente e as atividades produtivas igualmente florescentes. Cada peça da exposição é um testemunho das formas de artesanato da época, uma reencenação dos ambientes domésticos com o respetivo mobiliário, equipamentos e acessórios preciosos. Os objetos propostos provêm das ricas domus da cidade, e delineiam o tipo de relações mantidas pela cidade portuária com o mar e o tráfego que a unia ao Oriente e à África, reconstruindo as formas de culto público e privado a que se juntam as grandes estruturas arquitetónicas urbanas como o anfiteatro. As reconstruções da Domus del Chirurgo merecem um lugar de destaque absoluto, das quais é mostrada ao público uma reprodução de algumas salas como eram na época: o consultório médico, o quarto, a sala de jantar com o seu mobiliário, os pavimentos, as decorações, os móveis encontrados durante a exploração arqueológica. A domus estava, de facto, dotada de ornamentos preciosos, como mosaicos, rebocos e decorações murais coloridas, preciosas e sugestivas. Como já foi dito, as operações de escavação também permitiram a recuperação dos instrumentos profissionais do cirurgião, quase todos, que representam uma incrível e fundamental indicação material e cultural da prática médica na antiguidade. No geral, a domus constitui um caso raro de ambulatório, que combina a residência do médico com os espaços destinados à receção, visita e tratamento dos pacientes, bem como espaços dedicados à preparação de medicamentos.