La galerie Dante est située dans l'ancien couvent de Saint-François, au premier étage du cloître du XVIIe siècle appelé « Dante », situé à côté de la tombe du poète, décorée d'un bas-relief de Pietro Lombardo datant de 1483, puis reconstruite en 1780 par Camillo Morigia. Le musée est divisé en deux sections gérées respectivement par l'Œuvre de Dante de la municipalité de Ravenne et par le Centre Dantesque des Frères Mineurs Conventuels. La première zone a été inaugurée en 1921, grâce au Comité pour les célébrations du sixième centenaire de la mort de Dante, organisé par Corrado Ricci, et abrite les hommages envoyés en 1908 et 1921, lorsque l'entreprise de D'Annunzio à Fiume avait fait de Dante le symbole de l'irrédentisme. On y trouve également le coffret contenant les ossements du poète et les projets récompensés au concours du ministère de l'Éducation nationale en 1921 pour la décoration de l'intérieur de la basilique Saint-François.